Половой отбор: теория или миф? Полевая зоология против кабинетного знания

Рис. 3.8. Становление в эволюции разных форм гормонального контроля над окраской оперения самцов у птиц. ЭЗ – эстроген-зависимый, ТЗ – тестостерон- зависимый, ЛГЗ – зависимый от лютеинизирующего гормона НГЗ – не зависящий от влияния гормонов. Согласно предлагаемой гипотезе, становление ЭЗ имело место однократно (стрелка 1) либо дважды (2а, 2б).

Из: Kimball, Ligon, 1999

Три типа детерминации окраски в филогенезе птиц. Гипотеза, согласно которой система ЭЗ свойственна представителям отряда Курообразных (Galliformes), к моменту выхода в свет статьи Кимбелл и Лейгона была подтверждена экспериментально (помимо сделанного ранее на домашних курах рода Gallus), еще на шести видах, относящихся к родам Callipepla, Coturnix, Meleagris, Phasianus, Chrysolophus, Syrmaticus (перепела, куропатки, индейки, фазаны). Материал по отряду Гусеобразных Anseriformes скромнее (два вида уток рода Anas), но высказывается уверенность, что тот же принцип может быть приложим к отряду в целом.

На примере шести видов из отряда Ржанкообразных (Charadriiformes – чайки, кулики из трех родов) была убедительно показана детерминация полового дихроматизма по схеме ТЗ. И, наконец, данные по девяти видам Воробьинообразных (Passeriformes – к сожалению, только из двух родов) позволили отнести их к третьему типу – ЛГЗ.

Кимбелл и Лейгон наложили эти данные на схему филогенеза птиц[111 - По: Mayr, Amadon, 1951; Wetmore, 1960; Sibley, Ahlquist, 1990. Эта упрощенная схема не противоречит недавним построениям по филогенезу птиц (см., например, Livezey, Zusi, 2007).] (рис. 3.8). В своих последующих рассуждениях они попытались реконструировать характер детерминации окраски у древненёбных птиц и на стадии ранней дивергенции неогнат. Эта задача усложняется тем обстоятельством, что среди первых в отношении интересующих нас явлений изучен только африканский страус Struthio camelus, которому свойствен резкий половой диморфизм (тип 3), поддерживаемый системой ЭЗ. Коль скоро все прочие страусообразные и близкие к ним тинаму характеризуются мономорфизмом типа 1 (оба пола скромно окрашены), а африканский страус считается эволюционно продвинутой формой (Lee et al., 1997), авторы берут за основу гипотезу, согласно которой система ЭЗ впервые сформировалась еще у палеогнат.

Следующий вопрос, который они ставят перед собой, состоит в том, единственный ли это случай «возникновения» названной системы, или же она была затем утрачена и сформировалась повторно в сестринских отрядах Курообразных и Гусеобразных, занимающих базальную позицию среди неогнат. Авторы полагают, что, согласно принципу парсимонии, первая гипотеза выглядит более правдоподобной. По их предположению, система ЭЗ могла быть утрачена в филумах, возникших позже, и заменена здесь другими, например системой ЛГЗ в самом молодом отряде Воробьинообразных.

Статья Кимбелл и Лейгона важна для нашей темы в том отношении, что в ней акцент переносится с идеи отбора на яркую окраску самцов, импонирующей обыденному сознанию, на поиски эволюции подспудных физиологических механизмов, управляющих окраской особей обоих полов. В то же время в работе содержится ряд произвольных предположений, которые чреваты логическими противоречиями. Без конкретных данных по системе детерминации окраски у Страусообразных и близких к ним тинаму слишком поспешной выглядит гипотеза о «возникновении» системы ЭЗ у африканского страуса. Почему бы не предположить, что эта система была исходной для всех птиц. Ведь разница в фенотипическом облике самцов и самок у тинаму, например, по сути дела такая же как, скажем, у обыкновенного перепела С. coturnix (мономорфизм по самочьему типу[112 - У этого вида самцы окрашены чуть контрастнее самок.]). А ведь для перепела показано, что такое состояние находится под контролем системы ЭЗ.

Тот факт, что всем палеогнатам и тинаму, за исключением африканского страуса, свойственен мономорфизм по самочьему типу, говорит в пользу предположения, согласно которому это состояние могло быть исходным не только для них, но и для всех птиц вообще. Разумеется, не исключено, что у неогнат возобладал другой принцип, и эволюция пошла, как полагают авторы статьи, от мономорфизма по самцовому типу (столь характерному для многих древних отрядов птиц, таких, например, как пингвины) в сторону полового дихроматизма. Все это явно противоречит основной идее относительно роли полового отбора как фактора поступательного усиления яркости окраски самцов.

Последний сценарий представляется мне достаточно правдоподобным. А если так, то следствием функционирования системы ЭЗ могло стать постепенное уменьшение яркости окраски самок. Этот тренд не получил бы развития у тех видов, которые гнездятся в укрытиях, и где насиживающая самка не нуждается в покровительственной окраске (как например, у дятлов и ракшеобразных). Но трансформации наряда самок в названном направлении были бы, бесспорно, адаптивны для видов, у которых самки насиживают в открытых гнездах на земле. Иными словами, в данном случае картина прекрасно укладывается в схему стандартного естественного отбора и не требует для дальнейших объяснений апелляции к мифическому половому отбору.

Характер окраски курообразных как сильный аргумент против «теории» полового отбора. Самое забавное во всей этой истории состоит в том, что у пресловутого индийского павлина Pavo cristatus, выступающего в качестве парадного примера всей доктрины, половой дихроматизм подчиняется как раз системе ЭЗ. А она, как было сказано выше, может считаться скорее примитивным, нежели эволюционно продвинутым состоянием в классе птиц.

Поэтому, как полагают Такахаши с соавторами, настойчиво муссируемый вопрос о происхождении экстравагантного наряда самцов этого вида оставляет в тени другой – о путях эволюции скромной окраски самок (Takahashi et al., 2008: 1216). То же можно сказать о ряде других видов курообразных из семейства Tetraonidae – столь популярных объектов в построениях на тему полового отбора. Здесь резко выраженный половой диморфизм этих птиц принято рассматривать не иначе как в качестве следствия острой конкуренции самцов из-за доступа к самкам на токах (тетерева родов Tetrao, Pediocetes, Tympanuchus).

Для тех, кто верит в догмат полового отбора, идеальным объектом для его подтверждения могла бы быть еще одна группа курообразных с поистине великолепной окраской самцов, ни в чем не уступающей, на мой взгляд, роскошному наряду павлинов. Это так называемые павлиньи фазаны рода Polyplectron, имеющего ближайшего общего предка с филумом, включающим в себя 4 рода павлинов в строгом смысле слова (Pavo, Afropavo, Argusianus, Reinartia; в общей сложности 5 видов – см. рис. 9.7)[113 - Филогенетические связи этих видов показаны на рис. 9.7.]. Шесть видов павлиньих фазанов населяют тропики Юго-восточной Азии.

В отличие от павлинов рода Pavo, у которого глазчатые пятна присутствуют только на надхвостье, у пяти из шести видов этих птиц они распределены почти равномерно на оперении верхней части тела (включая надхвостье) и крыльев, а самые крупные украшают перья хвоста (вкладка 1 между с. 128 и 129). Это касается не только самцов, но и самок, так что половой дихроматизм выражен здесь далеко не столь резко, как у павлинов.

У вида Р inopinatum эти глазчатые пятна контрастируют с общим тоном верхнего контурного оперения в меньшей степени (вкладка 1в), чем у большинства видов рода, а у Р chalcurum они присутствуют только на рулевых перьях (вкладка 1 г). В свете устоявшегося мнения, согласно которому глазчатые пятна павлинов есть результат полового отбора, до недавнего времени было принято считать эти два вида стоящими ближе к истокам рода Polyplectron, а их окраску состоянием примитивным. Однако реконструкция филогенеза этой группы с использованием молекулярных методов показала, что они, напротив, являются наиболее молодыми представителями группы (Kimball et al., 2001).

По данным этого исследования, возможны два сценария сравнительно недавней вторичной редукции глазчатых пятен у названных видов. Это могли быть два независимых события, или же утрата имела место еще у общего предка группы Р inopinatum – Р chalcurum – Р bicalcaratum, после чего у последнего из этих видов произошел возврат к примитивному глазчатому оперению (вкладка 16). Авторы пишут: «Если утрата признака и его приобретение есть события равновероятные, то нет возможности отдать предпочтение тому или другому сценарию. Однако утрата столь комплексного признака (trait) как окрасочный дихроматизм, была признана событием более вероятным, чем его приобретение (ссылка на работу: Omland, 1997). Поэтому первый сценарий выглядит более правдоподобным» (Kimball et al., 2001: 193).

Дж. Хагулин и Д. Лейгон провели большую серию экспериментов по парному выбору самками самцов двух видов перепелов Нового Света (диморфно окрашенного Callipepla gambelii и С. squamata, у которого половой диморфизм выражен в гораздо меньшей степени (рис. 3.9). При выборе между интактными самцами самки первого из названных видов не отдают предпочтений самцам как более ярко окрашенным[114 - Тенденция к большему успеху прослеживалась только у самцов с более развитыми перьями плюмажана темени (см. рис. 3.9).], так и более крупных размеров. Интенсивность вокализации самцов оказалась обратно коррелированной с предпочтениями самок: акустическая продукция «успешных» самцов была в среднем ниже, чем у «проигравших». У второго, сексуально мономорфного вида картина выглядела несколько иной. Достоверно выигрывали самцы более крупные и обладающие более длинными хохлами (эти два показателя связаны положительной корреляцией). Различии в окраске самцов не оказывали достоверного влияния на выбор самок.

Рис. 3.9. Позы при ухаживании за самками самцов двух видов перепелов: Callipepla gambelii (вверху) и C. squamata (внизу).

Из: Hagelin, Ligon, 2001.

В серии опытов с самцами, облик которых меняли путем перекрашивания ярких участков оперения и манипуляций с перьями плюмажа у первого вида и хохла у второго, результат оказался следующим. Самки обоих видов не проявляли каких-либо четко выраженных различий при выборе между самцами с измененной внешностью и контрольными (интактными). Это четко показано в табл. 3.3.

Таблица 3.3. Предпочтения самок двух видов перепелов к самцам интактным и с измененным обликом (из: Hagelin, Ligon, 2001.

В третьей серии экспериментов самкам предъявляли самцов, проявлявших четкое несходство в интенсивности демонстраций, измеряемой их количеством в единицу времени: например, в тринадцати опытах у активных самцов средняя частота смещенных клеваний земли составляла 83±16, а число демонстраций и поз, показанных на рис. 3.9, равнялась 30±6, против 23±9 и 4±1, соответственно, у неактивных. Как и следовало ожидать, самки оказывали статистически достоверное предпочтение самцам первой группы в тех случаях, когда уровни интенсивности акций самцов различались столь существенно, как в показанном примере (Table 5 в цитируемой статье).

Авторы приходят к заключению, что окраска и перьевые украшения самцов у изученных видов не играют определяющей роли в избирательных реакциях самок, поскольку эти признаки, как представляется, не отражают достоверно (accurately) качество их носителей. Хагулин и Лейгон идут дальше, ставя под сомнений господствующую точку зрения, согласно которой окраска и украшения вырабатываются под действием полового отбора. Они пишут: «Даже если броское оперение не дорогостояще для их носителей[115 - Как пишут авторы, в этом отношении не ясно, сопряжена ли линька «украшенных» самцов С. gambelii с большими энергетическими затратами, по сравнению с линькой самок этого вида.], неясно, как «слабые» предпочтения самок могут поддерживать устойчивость этих признаков. Максимальное выявленное нами отклонение от нулевой гипотезы (отсутствие предпочтений самок) составляет 6 % (Table 3). Расчеты показывают, что для достижения такого уровня дискриминации с достоверностью 80 % самка должна произвести 500 сопоставлений между самцами. В действительности выборка может быть и значительно большей. Правда, избирательность даже столь слабого уровня, возможно, и не обязательна на больших эволюционных временах. У некоторых организмов нефункционирующие гены сохраняются в геноме до 10 миллионов лет, то есть на отрезки времени большем, чем период существования рода Callipepla» (Hagelin, Ligon, 2001: 473).

Забавно видеть, однако, как полученные этими авторами эмпирические результаты неожиданным образом преломляются в их сознании. Опираясь на тот давно установленный факт, что детерминация окраски самцов у Курообразных является «эстроген-зависимой», они настаивают на том, что именно поэтому данные признаки не могут служить для самок индикаторами качества самцов. Говорится, что самки, напротив, полагаются в своем выборе на признаки, определяемые мужским гормоном тестостероном. Это размеры тела и брачное поведение самцов. Читая статью, непосвященный может подумать, что самки птиц обладают такими же знаниями о физиологии самцов, как ученые-биологи. Здесь мы снова сталкиваемся с наивным антропоморфизмом, столь глубоко укоренившимся в суждения о поведении животных, основанных на адаптационистской парадигме.

Утрата яркого наряда самцов в других таксонах птиц. Прогресс в методологии филогенетических реконструкций (в том числе совершенствование молекулярно-генетических методов), ставший особенно заметным с середины 1990-х гг., позволил получить реальные свидетельства происходящего в сфере эволюции окраски и преобразований форм полового дихроматизма. Оказалось, что утрата яркой окраски самцов, оказавшейся в ряде таксонов признаком анцестральным, – это явление вполне стандартное среди птиц. Как пишет Вайенс, такие потери выглядят даже более обычными по сравнению со случаями усиления контрастности наряда самцов (Wiens, 2001: 518)[116 - По аналогии, можно упомянуть и о явлении упрощения вокального репертуара самцов в ходе филогенеза. См., например, работу: de Kort, Ten Cate, 2004.].

Реконструкцией филогенеза трибы Anatini (43 вида, относящиеся к пяти родам) было определенно показано, что выраженный половой дихроматизм есть в этой группе исходное состояние, которое в 25 случаев уступает место мономорфизму в той или иной форме.

Рис. 3.10. Эволюция полового диморфизма в семействах утиных Anatidae (я) и танагров Thraupidae (б). Деревья построены с использованием маркеров цитохрома Ъ. Цифры в позиции б соответствуют классификации, приведенной на рис. 3.6. Буква Р («разное») обозначает, что в данном роде имеется несколько вариантов дихроматизма либо его отсутствия.

Из: Johnson 1999 (я), Burns 1998 (б, с изменениями).

Соотношение в числе утрат и приобретений яркой окраски самцами составляет, по двум конкурирующим сценариям, 6:5 либо 5:6 (Johnson 1999; рис. 3.10а). К. Барнс реконструировал филогенез семейства танагры (Thraupidae) из отряда Воробьинообразных. В своем анализе дивергенции 47 родов этого таксона он использовал более дробную классификацию вариантов соотношения окраски самцов и самок (рис. 3.106). По словам автора, стандартная ситуация, предсказываемая догматом полового отбора (переход от мономорфизма типа 1 к дихроматизму с яркой окраской самцов и тусклой – самок) имела место только в редких случаях (Burns, 1998: 1222).

Как показали Т. Прайс и Дж. Бирч, в эволюции 32 % родов воробьинообразных, содержащих как мономорфные, так и диморфные по окраске виды, имели место не менее 130 переходов от одного из этих состояний к другому. При этом переходы от дихроматизма к мономорфизму происходили примерно втрое чаще, чем в обратном направлении (Price, Birch, 1996: 845).

К. Хофманн с соавторами исследовали в том же ключе эволюцию окраски в роде Icterus из семейства американских иволог Icteridae. Они приходят к выводу, что яркая окраска самцов есть признак анцестральный и весьма консервативный. Что касается окраски самок, то она в эволюции этой группы менялась многократно в сторону утраты насыщенности и контрастности цветов. Иными словами, развитие полового дихроматизма было обязано не усилению яркости наряда самцов, а редукции этого признака у самок (рис. 3.11). Эти авторы завершают свою статью следующими словами: «Наши данные не отвечают традиционной парадигме, согласно которой к половому дихроматизму ведет усиление цветовой орнаментации наряда самцов (ссылки: Darwin, 1871, Andersson, 1994). Они находятся в противоречии и с выводами других авторов (напр., Irwin, 1994), суть которых в том, что монохроматизм у птиц был получен от монохромно окрашенного предка. Таким образом, наши результаты дают основу для постановки и тестирования гипотез относительно того, каковы были экологические и эволюционные детерминанты наблюдаемых трансформаций, таких например, как изменения в локализации гнездовых ареалов (в широтном направлении) и миграционного поведения конкретных видов, приводившие к периодически сменявшим друг друга утратам и приобретениям яркости перьевого наряда» (Hofmann et al., 2008: 786).

Рис. 3.11. Степень (%) насыщенности окраски оперения низа тела у американских иволог рода Icterus. Звездочками обозначены формы с наиболее ярко выраженным половым дихроматизмом.

Из: Hofmann et al., 2009.

Любопытная картина обнаружена в эволюции окраски в двух других подразделениях того же семейства Icteridae, именно у колониально гнездящихся оропендол (роды Gymnostinops, Ocyalus, Psarocolius) и кассиков (Cacicus). У всех видов, входящих в эти роды, выраженный половой дихроматизм отсутствует: самки лишь немного тусклее самцов как у моногамных, так и у промискуитетных видов. В исследовании показано, что эволюционные преобразования в окраске отдельных участков оперения имели место одновременно и у самцов, и у самок. Это, по словам авторов, говорит о том, что в данном случае «… окраска самцов не есть мишень для полового отбора» (Price, Whalen, 2009: 2986). При этом, однако, эволюция идет быстрее у видов, практикующих промискуитет и у тех, у которых наблюдается хорошо выраженный размерный диморфизм (рис. 3.12).

Дж. Фигерола и А. Грин в работе по половому диморфизму у гусеобразных не ограничились анализом соотношений между характером систем спаривания (однократное либо многократное формирование пар в ходе одного сезона размножения) и степенью различий в фенотипах самцов и самок. Они вернулись к старой идее, согласно которой яркая окраска самцов может быть обусловлена взаимоотношениями между близкими видами на почве устранения потенций к гибридизации (гипотеза опознавания конспецификов[117 - Эта гипотеза категорически и вполне аргументировано отвергается в весьма содержательной статье А. Петерсона (Peterson, 1996: 160).]). С этой целью авторы проанализировали степень развития полового дихроматизма у островных видов, обитающих 1) в условии симпатрии с другими видами рода, либо 2) не имеющих такого рода соседей (Figuerola, Green, 2000). В некоторых (далеко не во всех) случаях действительно наблюдается редукцию яркой окраски самцов в ситуации 2, как у островных, так и у материковых видов (см. об этом в работе: Peterson, 1996[118 - Об этом подробнее см. в разделе 3.3.]). Впрочем, авторы оговариваются, что на островах могут действовать и другие факторы, например усиление тенденция к более длительным половым связям между партнерами и, следовательно, к устойчивой моногамии. Такая тенденция обнаружена у некоторых островных видов уток рода Anas, но в отношении гусеобразных в целом это явление никак не может считаться нормой. Из следующей цитаты ясно, насколько опасно объяснять феномен полового диморфизма, опираясь на действие какого-либо одного или немногих факторов. «Возможно, – пишут они, – генетический дрейф и инбридинг в малых островных популяциях может вести к снижению генетической изменчивости, уменьшению интенсивности полового отбора и, соответственно, к редукции орнамента у самцов» (курсив мой – Е.П.). Весь аналитический строй цитированной статьи таков, что словосочетание, выделенное курсивом, выглядит как вынужденная отсылка к модной формуле. Ничто в приводимом материале не выглядит реальным аргументом в пользу необходимости прибегать к этой дежурной видимости объяснения. Статья завершается следующими словами: «В итоге, характер отношений между полами (mating patterns), обитание видов на островах и число [близких] симпатрических видов[119 - Это утверждение плохо согласуется со следующим замечанием авторов: «Вообще говоря, наш индекс симпатрии (имеется в виду число симпатрических видов – Е.П.) оказался несовершенным показателем (imperfect measure) потенциальных конкурентов того или иного вида».]ассоциируются с преобразованиями в окраске (но не в размерах) особей разных полов у гусеобразных».